異世界エンテ・イスラから東京・笹塚に飛ばされ、フリーター魔王として働く真奥貞夫（魔王サタン）と、彼を追ってきた勇者エミリア（遊佐恵美）。相変わらず六畳一間のアパート「魔王城」で貧乏生活を送り、芦屋（アルシエル）が家計を嘆き、恵美が魔王を監視する日々が続いていました。 第2期の物語は、ある日、謎の「リンゴ」の中から幼い少女「**アラス・ラムス**」が出現するところから急展開します。 アラス・ラムスは、あろうことか魔王・真奥を「ぱぱ」、勇者・恵美を「まま」と呼び、二人に懐いてしまいます。敵対関係にあったはずの二人は、なし崩し的に「子育て」を始めるという奇妙な疑似家族生活を送ることになります。 しかし、アラス・ラムスはエンテ・イスラの世界の根幹に関わる「セフィラの樹（生命の樹）」の欠片（イェソド）の化身でした。彼女の存在を危険視、あるいは利用しようとする天界からの刺客（大天使ガブリエルなど）が次々と笹塚に来訪します。 魔王と勇者は、アラス・ラムスを守るため、時には協力して戦います。マグロナルドでのバイトや家計のやりくりといった日常コメディはそのままに、エンテ・イスラや天界を巻き込んだ壮大な戦いと、世界の謎に迫っていくシリアスな展開が同時に進行していきます。